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Journal de radiologie
Vol 85, N° 3  - mars 2004
pp. 301-306
Doi : JR-03-2004-85-3-0221-0363-101019-ART06
Diagnostic et quantification de la fibrose hépatique par IRM de diffusion : résultats préliminaires
 
© Éditions Françaises de Radiologie, Paris, 2004
Tirés à part :
CAubé, Radiologie B, CHU Angers, 49933 Angers Cedex 9.

chaube@chu-angers.fr



Diagnosis and quantification of hepatic fibrosis with diffusion weighted MR imaging: preliminary results

Purpose. Diagnosis and quantification of hepatic fibrosis are especially important in patients with chronic liver disease. Liver biopsy remains the gold standard for diagnosis of cirrhosis but has several limitations. The purpose of this study was to determine the usefulness of diffusion-weighted MR imaging, for the diagnosis of cirrhosis and quantification of hepatic fibrosis, and to define the best sequence parameters for this evaluation.

Methods and Materials. Diffusion-weighted imaging using a 1.5 T MR unit was performed in 14 healthy volunteers and 13 cirrhotic patients. Sets of 8 images with different b values (200, 400, 600, and 800 sec/mm2) and different TR (3500 and 5000 ms) were acquired with breath-holding. Apparent diffusion coefficients (ADCs) were calculated. Correlation between Child-Pugh scores, serum hyaluronate concentrations and ADCs were performed.

Results. ADCs were significantly lower in cirrhotic patients (2,055 10-3) compared to controls (2,915 10-3) (p<0.05) when the b value was 200s/mm2 and the TR was 5000ms. Significant correlations were observed between Child-Pugh scores and ADCs (p<0.05), and between serum hyaluronate concentrations and ADCs (p<0.05), when the b value was 400sec/mm2 and the TR was 5000ms.

Conclusion. Our preliminary study showed that the measurement of ADCs has good potential for diagnosis and quantification of hepatic fibrosis, especially when using b values of 200sec/mm2 and 400sec/mm2.

Key words: Liver , , Cirrhosis , , MR diffusion , ,Hepatic fibrosis , .

 

Objectif. Le diagnostic et la quantification de la fibrose hépatique sont des sujets particulièrement importants en hépatologie clinique. La biopsie hépatique en demeure la clé, mais souffre de nombreuses limitations. Le but de cette étude est de définir les possibilités de l'IRM de diffusion pour le diagnostic et la quantification de la cirrhose et de définir les meilleurs paramètres de séquences pour ce faire.

Matériel et méthode. Une IRM de diffusion a été réalisée chez 13 patients cirrhotiques et 14 volontaires présumés sains. Une séquence en apnée de 8 coupes a été réalisée avec 4 facteurs b (200, 400, 600, et 800 sec/mm2) et 2 TR différents (3 500 et 5 000 ms. Le coefficient de diffusion a été calculé (ADCs) pour chaque séquence et corrélé au score de Child Pugh et au taux d'acide hyaluronique sanguin.

Résultats. L'ADCs est statistiquement significativement plus bas chez les patients cirrhotiques (2,055 10-3) que chez les patients contrôles (2,915 10-3) (p < 0,05) en utilisant un facteur b de 200 sec/mm2 et un TR de 5000 ms. Il existait une corrélation significative entre l'ADCs et le score de Child Pugh (p < 0.05) et entre l'ADCs et le taux d'acide hyaluronique sanguin (p < 0,05) quand le facteur b était de 400 sec/mm2 et le TR 5 000 ms.

Conclusion. Notre étude préliminaire montre que l'IRM de diffusion pourrait être capable de diagnostiquer et éventuellement de quantifier la fibrose hépatique, particulièrement en utilisant des valeurs de facteur b égales à 200 sec/mm2 et à 400 sec/mm2.

Mots-clés : Foie , , Cirrhose , , IRM diffusion , , Fibrose hépatique , .

La fibrose hépatique est une complication classique des maladies chroniques du foie au cours de leur évolution, aboutissant à la cirrhose. Ses conséquences : insuffisance hépato-cellulaire, hypertension portale, risque d'apparition d'un carcinome hépato-cellulaire, conduisent à un taux de survie à 5 ans de l'ordre de 50 % [1].

Aussi, compte tenu des conséquences prophylactiques et thérapeutiques de ce diagnostic, l'évaluation de la fibrose hépatique est une préoccupation majeure en hépatologie clinique.

Actuellement, le diagnostic et la quantification de la fibrose hépatique reposent sur l'étude histologique d'une biopsie hépatique réalisée le plus souvent par voie percutanée. Toutefois, la biopsie percutanée est une technique invasive avec une morbidité de 3 % et une mortalité de 0,03 % [2]. De plus, ce diagnostic souffre d'un taux de faux négatifs estimé à 24 % [3] du fait d'erreurs d'échantillonnage lors de la biopsie et d'une variabilité inter-observateur.

Au cours de ces dernières années, de nombreux marqueurs de la fibrose hépatique ont été évalués. Les éléments du diagnostic non invasif peuvent être cliniques [4],[5], biologiques [5],[6],[7], ou échographiques [8],[9],[10]. Toutefois, l'ensemble de ces paramètres n'est qu'un reflet indirect de la fibrose, et non une mesure directe de la fibrose hépatique.

L'IRM de diffusion sensibilise le signal IRM aux mouvements incohérents microscopiques des protons d'hydrogène, et donc des molécules d'eau, se produisant à l'intérieur même de chaque voxel [11]. Au cours d'une séquence de diffusion, on laisse les protons se déphaser pendant un temps déterminé, dénommé « facteur b ». Le coefficient de diffusion (ADC) représente la différence d'intensité de signal existant entre une séquence IRM de référence et une séquence pondérée en diffusion [12]. Les coefficients de diffusion mesurés sont représentatifs de l'état hydrique et métabolique tissulaire. Les modifications du contenu en eau et donc en protons d'hydrogène du parenchyme hépatique en cas de maladie fibrosante devraient donc pouvoir être analysées par l'IRM de diffusion.

Le but de cette étude préliminaire était d'évaluer les possibilités de l'IRM de diffusion pour le diagnostic voire la quantification de la fibrose hépatique et de déterminer les paramètres optimums des séquences en IRM de diffusion pour permettre ce diagnostic.

Matériel et méthode

Patients

Vingt sept patients ont été inclus prospectivement dans cette étude. Il s'agissait de 14 volontaires présumés sains (6 femmes - 8 hommes), d'âge moyen 33,7 ans (extrêmes 25-50 ans) et de 13 patients cirrhotiques (5 femmes - 8 hommes), d'âge moyen 56,1 ans (extrêmes 40-72 ans.) Les sujets présumés sains n'avaient pas d'antécédent ni de facteur de risque d'hépatopathie.

Les patients cirrhotiques étaient hospitalisés pour surveillance semestrielle de cirrhose (n = 7), pour ligature de varices oesophagiennes (n = 1), pour décompensation de la cirrhose (n = 3). Dans ce dernier cas l'IRM de diffusion n'était réalisée qu'après traitement et recompensation de la cirrhose. Douze patients avaient une cirrhose d'origine alcoolique, un d'origine hémochromatosique. Aucun patient n'avait de carcinome hépatocellulaire connu.

Le diagnostic de cirrhose devait avoir été confirmé par ponction biopsie hépatique. Celle-ci était effectuée au moins 15 jours et au plus 2 mois avant la réalisation de l'IRM pour ne pas créer d'artefacts liés aux remaniements tissulaires post-ponction, tout en permettant une bonne corrélation historadiologique. Différentes données cliniques et biologiques ont été recueillies chez les patients cirrhotiques. Il s'agissait de la présence d'ascite, d'une encéphalopathie hépatique, de la bilirubinémie, de l'albuminémie et du taux de prothrombine. Les éléments permettant d'établir le score de Child-Pugh (ascite, encéphalopathie hépatique, bilirubinémie, albuminémie et taux de prothrombine) étaient recueillis afin d'évaluer la sévérité de la cirrhose. Sept patients étaient classés Child Pugh A, 5 Child Pugh B et 1 Child Pugh C. Cinq patients avaient une ascite jugée faible (n = 3) à modérée (n = 2). Un seul (Child C) avait une encéphalopathie hépatique. Le taux sanguin moyen d'acide hyaluronique était de 690 mg/l (N < 90 mg/l) pour l'ensemble des patients et était réparti en fonction du Child Pugh comme suit : 448 mg/l pour les patients Child Pugh A, 622 mg/l pour les patients Child Pugh B, et > 1 000mg/l pour le patient Child Pugh C. Onze des 13 patients avaient des varices oesophagiennes : six étaient classés stade I et 5 stade II.

Méthodes

Les examens ont été réalisés à l'aide d'une IRM 1,5 Tesla (General Electric Medical System) en utilisant une antenne corps entier. Les séquences sensibilisées à la diffusion étaient les séquences de type écho planar (EP) en écho de spin dont les paramètres étaient les suivants : temps d'écho (TE) = 90 ms, temps de répétition (TR) = 3 500 ms et 5 000 ms, matrice 96 X 128, champ de vue 36 X 36 cm, bande passante 62 kHz. Quatre facteurs b différents étaient testés 200, 400, 600 et 800 sec/mm2. Le recueil du signal était réalisé dans une seule direction (sens du codage en fréquence) puis dans les 3 directions de l'espace (gradient de codage de phase, de fréquence et de sélection de coupe). Les valeurs de TR ont été choisies de façon à obtenir un compromis entre le nombre de coupes réalisables et la durée de la séquence et donc de l'apnée. Pour chaque acquisition, 9 coupes de 10 mm d'épaisseur avec un espace inter-coupes de 5 mm étaient pratiquées. Au total, 16 séquences de 9 images chacune étaient réalisées pour chaque patient. La durée de ces séquences était comprise entre 7 et 20 secondes, ce qui autorisait une apnée de bonne qualité (tableau I).

Le calcul du coefficient de diffusion (ADCs) était réalisé secondairement sur une console de travail en utilisant un logiciel de calcul « functool - coefficient de diffusion » (General Electric Medical System). La séquence pondérée T2* de référence réalisée dans un premier temps permettait d'obtenir une valeur de signal recueillie avec b = 0. Le logiciel reliait les valeurs des pixels obtenues avec b = 0 et avec le b défini dans une fonction linéaire dont l'équation est : ln (I (b)/I (0)) = -ADC*b. Trois régions d'intérêt (ROI) étaient placées dans les segments hépatiques V et VI de façon à éviter les artefacts de battements causés par les gros vaisseaux, la vésicule biliaire et à être suffisamment éloignées de la coupole diaphragmatique. Cette localisation correspondait de plus aux régions où étaient effectuées les ponctions biopsie hépatiques afin de minimiser les risques d'erreur d'échantillonnage. À partir de ces 3 ROI, 3 coefficients de diffusion étaient calculés par le logiciel et leur moyenne a servi aux calculs statistiques. Le logiciel fournissait en outre une représentation colorimétrique des coefficients de diffusion (fig. 1).

Analyses statistiques

Les coefficients de diffusion calculés ont été confrontés à la présence ou à l'absence de cirrhose, au taux sanguin d'acide hyaluronique, et au score de Child-Pugh.

Les corrélations simples ont été réalisées par le test de Pearson et des corrélations multiples par la méthode des corrélations partielles. Les variables isolées au cours de cette étude uni-variée ont été testées par une analyse discriminante linéaire globale puis pas à pas. L'analyse a été réalisée à l'aide du programme SPSS.

Résultats

Le signal recueilli par les séquences qui étudiaient le signal de diffusion dans une seule direction était trop faible, voisin de 0. Ces 8 séquences ont été exclues des calculs statistiques. De même, 2 patients cirrhotiques qui avaient une surcharge hépatique martiale importante, ont été exclus des calculs statistiques en raison d'un effondrement du signal obtenu sur les séquences pondérées T2. L'une de ces cirrhoses était d'origine alcoolique, la seconde hémochromatosique. Il existait une influence de l'âge sur la présence d'une cirrhose, qui s'expliquait par un biais de sélection de nos deux groupes, l'âge des témoins (33,7 ans, extrêmes 25-50 ans), étant significativement plus faible que celui des malades (56,1 ans, extrêmes 40-72 ans). Les valeurs moyennes des coefficients de diffusion calculés étaient inversement proportionnelles à la valeur du facteur b utilisé et n'étaient pas significativement influencées par le temps de répétition (TR). À l'exception des 2 séquences réalisées avec un facteur b élevé (600 et 800 sec/mm2) et un TR bas (3 500 ms), il existait une diminution des coefficients de diffusion calculés chez les malades avec cirrhose en comparaison des sujets non cirrhotiques (tableau II)) (fig. 2). Cette différence était statistiquement significative (p < 0,05) en utilisant une séquence avec un TR de 5 000 ms et un facteur b de 200 sec/mm2.

La meilleure corrélation, et la seule statistiquement significative, du coefficient de diffusion au taux d'acide hyaluronique (r = 0,71, p < 0,05) et au score de Child-Pugh (r = 0,69, p < 0,05) était obtenue avec la séquence utilisant un TR de 5 000 ms et un facteur b de 400 sec/mm2(tableau III). La présence d'une ascite modérée chez 5 patients ne modifiait pas significativement la mesure des coefficients de diffusion.

Discussion

L'imagerie de diffusion est le reflet de la diffusion des protons dans les tissus. Dans les séquences de diffusion, on laisse les protons se déphaser pendant un temps déterminé, dénommé « facteur b ». Le coefficient de diffusion représente la différence d'intensité de signal existant entre une séquence IRM classique et une séquence pondérée en diffusion [12]. La fibrose hépatique est essentiellement composée de collagène [13]. Cette molécule est pauvre en protons d'hydrogène et ses protons sont étroitement liés. Aussi, la diffusion dans la fibrose devrait être faible et le coefficient de diffusion diminué par rapport au parenchyme sain. Notre étude confirme ce postulat de départ puisque nous avons montré que le coefficient de diffusion était diminué chez les patients cirrhotiques comparativement au coefficient de diffusion des patients sains et qu'il existait une corrélation entre l'importance de la baisse du coefficient de diffusion et le taux d'acide hyaluronique sanguin qui est un marqueur de la fibrose hépatique. Il existe de plus une corrélation entre le coefficient de diffusion et le score de Child-Pugh qui est un marqueur de la gravité de l'hépatopathie.

Müller et al.[14] avaient déjà montré en 1994 sur trois patients cirrhotiques qu'il existait une baisse du coefficient de diffusion par rapport aux patients non cirrhotiques. Ces premiers résultats n'ont été explorés jusqu'alors que par trois autres équipes [15],[16],[17]. Toutes trois confirment ces résultats en montrant une baisse du coefficient de diffusion chez les patients cirrhotiques, mais aucune n'a réalisé de corrélation à un marqueur direct ou indirect de la fibrose. Dans une étude récente Taouli et al. [17] ont confirmé le caractère isotropique de la diffusion dans le parenchyme hépatique, et ont montré une différence significative entre les coefficients de diffusion des sujets sains et cirrhotiques, avec toutefois un recouvrement de ces valeurs. Amano et al. [16] ont aussi montré que la différence entre les coefficients de diffusion des patients cirrhotiques et des patients sains était plus élevée lorsque le facteur b utilisé était lui-même plus élevé. Toutefois Amano et al. utilisaient des valeurs de facteur b relativement faibles, puisque comprises entre 3,8 et 383 sec/mm2.

Si le facteur b est faible, la séquence est surtout sensible à la microperfusion parenchymateuse [18]. Pour obtenir une sensibilité à la diffusion en s'affranchissant au maximum de la perfusion, il faut utiliser un facteur b élevé. Il est donc logique que de meilleurs résultats soient obtenus en utilisant des facteurs b plus élevés (200 à 400 sec/mm2 dans notre étude). Mais en augmentant le temps de déphasage des protons, on diminue de façon importante le signal reçu. Ainsi les valeurs des coefficients de diffusion calculés diminuent proportionnellement à l'augmentation du facteur b [15]. Il existe de plus un problème spécifique au parenchyme hépatique qui est un tissu à T2 court [18],[19]. Les séquences pondérées en diffusion étant des séquences pondérées T2, le signal reçu est là encore diminué. L'immobilité des structures explorées, indispensable à la détection des phénomènes de diffusion est, à l'inverse de l'exploration cérébrale, un problème majeur lors de l'examen du foie soumis aux mouvements respiratoires. Il conduit à utiliser des séquences écho planar pour réduire au maximum le temps d'acquisition et donc d'apnée [18],[20],[21]. Mais l'utilisation d'un facteur b élevé accroît les artefacts de susceptibilité magnétique des séquences d'écho planar, diminuant encore la qualité de l'image [18].

Pour accroître la quantité de signal reçu, nous avons utilisé un TR élevé (5 000 ms) et surtout un voxel de grande taille, la résolution n'étant pas un facteur primordial dans l'étude de la pathologie diffuse hépatique. Les différences de coefficient de diffusion entre sujets sains et patients dans notre étude ont été les plus marquées avec les séquences à TR élevé (TR = 5 000 ms), témoignant de l'importance de la quantité du signal recueilli.

Une des principales limitations de notre étude est l'impossibilité avec notre IRM d'utiliser une antenne de surface pour réaliser des séquences pondérées en diffusion. L'utilisation de l'antenne corps entier diminuant grandement le signal reçu et donc le rapport signal sur bruit [16]. L'utilisation d'une antenne de surface, en accroissant le signal recueilli devrait permettre d'obtenir des résultats significatifs avec des séquences plus sensibilisées à la diffusion, en utilisant des facteurs b supérieurs à 400 sec/mm2. En outre, l'accroissement du signal recueilli permettrait d'obtenir suffisamment de signal dans une seule direction et donc d'utiliser des séquences nécessitant des apnées encore plus courtes. Notre étude souffre d'autres limitations, et notamment du faible nombre de sujets inclus, qui ne permet pas d'avoir des différences statistiquement significatives, et de l'absence de quantification exacte du degré de fibrose. L'utilisation comme référence d'un test tel que le calcul de l'aire de fibrose en analyse d'images [22] permettrait de réaliser une véritable corrélation entre coefficient de diffusion et degré de fibrose.

La fibrose hépatique s'accompagne d'autres phénomènes histo-pathologiques qui peuvent interférer avec la diffusion des protons. La surcharge hépatique en fer est certainement le plus important de ces phénomènes. L'hétérogénéité du champ magnétique due à la présence de cette surcharge affectent le temps de relaxation T2 du tissu hépatique et effondrent le signal reçu [16],[23]. Les hépatopathies avec surcharge en fer (hémochromatose et autres hépatopathies avec hyperferritinémie) ne sont donc probablement pas explorables en imagerie de diffusion comme le montrent les deux patients inclus dans notre série (fig. 3). Le dosage de la ferritinémie pourrait être un test préalable à la réalisation d'une IRM de diffusion pour quantification de la fibrose hépatique. Mais dans ce cas une valeur seuil de ferritinémie à partir de laquelle on peut s'attendre à une surcharge hépatique en fer incompatible avec l'utilisation de l'imagerie de diffusion devrait être définie.

La stéatose fréquemment associée notamment dans les hépatopathies d'origine alcoolique [24] et surtout l'inflammation qui augmente la quantité de protons libres dans les tissus hépatiques pourrait modifier le coefficient de diffusion. Aussi, les futures études devront s'attacher à corréler le coefficient de diffusion non seulement au degré de fibrose, mais aussi à des scores quantitatifs d'inflammation et de stéatose hépatique afin d'interpréter au mieux les résultats obtenus.

Conclusion

L'utilisation de l'IRM de diffusion dans le diagnostic et la quantification de la fibrose hépatique se heurte encore à de nombreuses contraintes techniques, et notamment à la nécessité d'un imageur performant. Toutefois, malgré ces limites, notre étude confirme la diminution du coefficient de diffusion chez les patients cirrhotiques et l'existence d'une corrélation entre un marqueur de fibrose, l'acide hyaluronique et l'importance de cette diminution. D'autres études sont maintenant nécessaires, avec un matériel plus performant, de plus grands effectifs et surtout une corrélation à une méthode de quantification précise de la fibrose hépatique. La prise en compte des différents phénomènes associés à la fibrose hépatique nous permettra alors de savoir si l'IRM de diffusion est une technique fiable pour le diagnostic non invasif de fibrose hépatique.

Références
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Illustrations





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Figure 1.Volontaire sain de 32 ans. Paramètres de séquence : TR = 5 000 ms, facteur b = 200 sec/mm2. Imagerie de diffusion d'un foie sain avec 3 ROI pour le calcul des coefficients de diffusion. ADCs moyen = 3,123.10-3. Le logiciel fournit le coefficient de diffusion sous forme de valeurs numériques et d'une cartographie colorimétrique.

Figure 1.A 32 year old healthy volunteer. Sequence parameters: TR=5000ms, b value=200 sec/mm2. Diffusion - weighted MR image of normal liver with 3 ROI for measurement of ADCs. Mean ADC=3.123.10-3 . Software gives diffusion coefficient as numeric data and colorimetric mapping.


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Figure 2.Patient cirrhotique de 45 ans. Paramètres de séquence : TR = 5 000 ms, facteur b = 200 sec/mm2. Coefficients de diffusion abaissés. ADCs moyen = 2,366.10-3.

Figure 2.A 45 year old cirrhotic patient. Sequence parameters: TR=5000ms, b value=200sec/mm2. Decrease of the ADCs. Mean ADC = 2.366.10-3


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Figure 3.Patient cirrhotique de 50 ans avec hémochromatose. Paramètres de séquence : TR = 5 000 ms, facteur b = 200 sec/mm2. Le coefficient de diffusion n'est pas calculable du fait du trop faible signal reçu. L'imagerie échoplanar est très sensible aux inhomogénéités du champ magnétique liées à la surcharge en fer des foies hémochromatosiques.

Figure 3.A 50 year old cirrhotic patient with hemochromatosis. Sequence parameters: TR=5000ms, b value=200sec/mm2. It is not possible to calculate ADC values because of low received signal. Indeed, echoplanar imaging is very susceptible to magnetic field inhomogeneity related to the iron


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