In this report, we analyze the phylogeny of Pycnogonida using the three nuclear and three mitochondrial markers currently sequenced for studying inter- and intrafamilial relationships within Arthropoda: 18S and 28S rRNA genes, Histone H3, cytochrome c oxidase subunit 1 (CO1), 12S and 16S rRNA genes. We identify several problems in previous studies, due to the use of inappropriate sequences (taxonomic misidentification, DNA contamination, sequencing errors, missing data) or taxa (outgroup choice). Our analyses show that most markers are not powerful to study the phylogeny of sea spiders. The results suggest however a recent diversification of the group (Mesozoic rather than Paleozoic) and the early divergence of Austrodecidae, followed by Colossendeidae, Pycnogonidae and Rhynchothoracidae. Except Ammotheidae and Callipallenidae, all other families were recovered as monophyletic. Analyses of synonymous sites in CO1 sequences reveal an extreme heterogeneity of nucleotide composition within sea spiders, as six unrelated species show a reverse strand-specific bias. We therefore suggest that several independent reversals of asymmetric mutational constraints occurred during the evolution of Pycnogonida, as a consequence of genomic inversions involving either the control region or a fragment containing the CO1 gene. These hypotheses are supported by the comparison of two complete mitochondrial genomes of sea spiders (Achelia bituberculata and Nymphon gracile) with that of Limulus.

Dans ce travail, nous analysons la phylogénie des pycnogonides (Arthropoda, Pycnogonida) en utilisant les trois gènes nucléaires et les trois gènes mitochondriaux les plus couramment séquencés pour étudier les relations inter- et intrafamiliales au sein des arthropodes : ARNr 18S et 28S, Histone H3, sous-unité 1 de la cytochrome c oxydase (CO1), ARNr 12S et 16S. Nous montrons que les études précédentes ont été affectées par l’utilisation de séquences problématiques (mauvaise identification taxinomique, contamination d’ADN, erreurs de séquence, données manquantes) et par un choix peu judicieux des groupes externes. Nos analyses indiquent que la plupart des marqueurs ne sont pas suffisamment informatifs pour étudier la phylogénie des pycnogonides. Les résultats favorisent toutefois l’hypothèse d’une diversification au Mésozoïque plutôt qu’au Paléozoïque, et suggèrent la divergence précoce des Austrodecidae, suivie par celle des Colossendeidae, Pycnogonidae et Rhynchothoracidae. À l’exception des Ammotheidae et des Callipallenidae, toutes les familles sont trouvées monophylétiques. L’analyse des sites synonymes du gène CO1 révèle une forte hétérogénéité de la composition nucléotidique, puisque six espèces non apparentées ont subi une inversion du biais brin-spécifique. Ainsi, nous suggérons que l’évolution des pycnogonides a été marquée par plusieurs évènements indépendants d’inversion des contraintes mutationnelles asymétriques, en raison de multiples inversions génomiques impliquant soit la région de contrôle, soit un fragment comprenant le gène CO1. Ces hypothèses sont confirmées par l’analyse comparative des génomes de Limulus et de deux espèces de pycnogonides : Achelia bituberculata et Nymphon gracile.