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Ultrastructure of vitellogenesis and vitellocytes in the trypanorhynch cestode Aporhynchus menezesi, a parasite of the velvet belly lanternshark Etmopterus spinax - 29/09/12

Doi : 10.1016/j.crvi.2012.07.007 
Zdzisław Świderski a, , b , Jordi Miquel c, d, Adji Mama Marigo c, d, David I. Gibson e
a W. Stefański Institute of Parasitology, Polish Academy of Sciences, 51/55 Twarda Street, 00-818 Warsaw, Poland 
b Department of General Biology and Parasitology, Medical University of Warsaw, 5 Chałubińskiego Street, 02-004 Warsaw, Poland 
c Laboratori de Parasitologia, Departament de Microbiologia i Parasitologia Sanitàries, Facultat de Farmàcia, Universitat de Barcelona, Avinguda Joan XXIII, sn, 08028 Barcelona, Spain 
d Institut de Recerca de la Biodiversitat, Facultat de Biologia, Universitat de Barcelona, Avinguda Diagonal, 645, 08028 Barcelona, Spain 
e Department of Zoology, Natural History Museum, Cromwell Road, London, SW7 5BD, UK 

Corresponding author.

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Abstract

This is the first TEM examination of vitellogenesis in the cestode Aporhynchus menezesi, a parasite of the velvet belly lanternshark Etmopterus spinax and a member of a little-studied trypanorhynch family, the Aporhynchidae. The synthetic activity of vitellocytes plays two important functions in the developmental biology of cestodes: (1) their shell-globules serve in eggshell formation; and (2) their accumulated reserves of glycogen and lipids represent a food source for the developing embryo. In A. menezesi, vitelline follicles consist of cells at various stages of development, from peripheral, immature cells of the gonial type to mature cells towards the centre of the follicle. These stages are: (I) immature; (II) early differentiation; (III) advanced maturation; and (IV) mature. Gradual changes involved in this process occur within each stage. Vitellogenesis involves: (1) an increase in cell volume; (2) the development of a smooth endoplasmic reticulum and an accelerated formation and accumulation of both unsaturated and saturated lipid droplets, along with their continuous enlargement and fusion; (3) the formation of individual β-glycogen particles and their accumulation in the form of glycogen islands scattered among lipid droplets in the cytoplasm of maturing and mature vitellocytes; (4) the rapid accumulation of large, moderately saturated lipid droplets accompanied by dense accumulations of β-glycogen along with proteinaceous shell-globules or shell-globule clusters in the peripheral layer during the advanced stage of maturation; (5) the development of cisternae of granular endoplasmic reticulum that produce dense, proteinaceous shell-globules; (6) the development of Golgi complexes engaged in the packaging of this material; and (7) the progressive and continuous enlargement of shell-globules into very large clusters in the peripheral layer during the advanced stage of maturation. Vitellogenesis in A. menezesi, only to some extent, resembles that previously described for four other trypanorhynchs. It differs in: (i) the reversed order of secretory activities in the differentiating vitellocytes, namely the accumulation of large lipid droplets accompanied by glycogenesis or β-glycogen formation during early differentiation (stage II), i.e. before the secretory activity, which is predominantly protein synthesis for shell-globule formation (stage III); (ii) the very heavy accumulation of large lipid droplets during the final stage of cytodifferentiation (stage IV); and (iii) the small number of β-glycogen particles present in mature vitellocytes. Ultracytochemical staining with PA-TCH-SP for glycogen proved positive for a small number of β-glycogen particles in differentiating and mature vitellocytes. Hypotheses, concerning the interrelationships of patterns of vitellogenesis, possible modes of egg formation, embryonic development and life-cycles, are commented upon.

Le texte complet de cet article est disponible en PDF.

Résumé

Cette étude décrit pour la première fois, au microscope électronique à transmission, la vitellogénèse chez le cestode Aporhynchus menezesi, un trypanorhynque membre de la famille peu étudiée des Aporhynchidae, parasite du requin Etmopterus spinax, ou sagre commun. L’activité synthétique des vitellocytes joue deux rôles importants dans la biologie du développement des cestodes : (1) leurs globules coquilliers (appelés aussi parfois globules protéiques) servent à la formation de la coquille de l’œuf ; et (2) leurs réserves accumulées de glycogène et de lipides constituent une source de nourriture pour l’embryon en développement. Chez A. menezesi, les follicules vitellins sont constitués de cellules à différents stades de développement, avec les cellules immatures de type gonial à la périphérie et les mûres au centre. Ces stades de développement sont : (I) immature ; (II) début de différenciation ; (III) maturation avancée ; et (IV) mûr. Des changements progressifs impliqués dans ce processus interviennent à l’intérieur de chaque stade. La vitellogénèse implique : (1) une augmentation de volume cellulaire ; (2) le développement d’un réticulum endoplasmique lisse, une formation accélérée et accumulation des gouttelettes de lipides non-saturés et saturés, ainsi que leur croissance continue et leur fusion ; (3) la formation de particules individuelles de β-glycogène et leur accumulation sous forme d’îlots de glycogène dispersés parmi les gouttelettes lipidiques dans le cytoplasme du vitellocyte en maturation et du vitellocyte mûr ; (4) l’accumulation rapide de grandes gouttelettes de lipides modérément saturés, accompagnées d’accumulations opaques aux électrons de β-glycogène ainsi que de globules coquilliers protéiques ou de groupes de globules coquilliers dans la couche périphérique durant le stade avancé de la maturation ; (5) le développement de citernes de réticulum endoplasmique qui produit des globules coquilliers protéiques opaques aux électrons ; (6) le développement de complexes de Golgi engagés dans l’emballage de ce matériel ; et (7) l’accroissement progressif et continu des globules coquilliers en de très grands amas au sein de la couche périphérique durant le stade avancé de la maturation. La vitellogénèse chez A. menezesi, d’une certaine façon, ressemble à celle décrite antérieurement chez quatre autres trypanorhynques. Elle en diffère par : (i) l’ordre inversé des activités sécrétrices lors de la différentiation des vitellocytes, à savoir l’accumulation de grandes gouttelettes lipidiques, accompagnées par la glycogenèse ou la formation du β-glycogène, durant le stade initial de la différentiation (stade II), c’est-à-dire avant l’activité sécrétrice, prédominée par la synthèse protéique pour la formation de globules coquilliers (stage III) ; (ii) la très forte accumulation de grandes gouttelettes lipidiques durant le stade final de la cytodifférentiation (stage IV) ; et (ii) le nombre réduit de particules de β-glycogène présentes dans les vitellocytes mûrs. Le test ultracytochimique pour le glycogène avec PA-TCH-SP est positif pour les particules de β-glycogène dans les vitellocytes en différentiation ou mûrs. Les hypothèses concernant les relations entre les modèles de vitellogénèse, le mode de formation des œufs, le développement embryonnaire et les cycles de vie sont commentées.

Le texte complet de cet article est disponible en PDF.

Keywords : Aporhynchus menezesi, Aporhynchidae, Trypanorhyncha, Vitellogenesis, Vitellocytes, Ultrastructure

Mots clés : Aporhynchus menezesi, Aporhynchidae, Trypanorhyncha, Vitellogénèse, Vitellocytes, Ultrastructure


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Vol 335 - N° 9

P. 573-584 - septembre 2012 Retour au numéro
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