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Journal Français d'Ophtalmologie
Vol 28, N° 2  - février 2005
pp. 224-230
Doi : JFO-02-2005-28-2-0181-5512-101019-200501714
Biofilms à Staphylococcus epidermidis à la surface des implants intraoculaires
 

L. Kodjikian [1, 2 et 3], C. Roques [4], C. Campanac [4], A. Doleans [3], S. Baillif [2], G. Pellon [5], F.N.R. Renaud [3 et 6], D. Hartmann [3], J. Freney [3 et 6], C. Burillon [2 et 3]
[1] Département d’Ophtalmologie, Hôpital de la Croix-Rousse, Lyon, France.
[2] Département d’Ophtalmologie, Hôpital Edouard Herriot, Lyon, France.
[3] Laboratoire de « Biomatériaux et Remodelages Matriciels », EA 3090, Université Claude Bernard, Lyon, France.
[4] Laboratoire de Bactériologie, Virologie et Microbiologie Industrielle, EA 819, Cinétique des xénobiotiques, Faculté de Pharmacie, Université Paul Sabatier, Toulouse, France.
[5] Département de Biochimie, Université Lyon 1, France.
[6] Département de Microbiologie, Institut des Sciences Pharmaceutiques et Biologiques, Lyon, France.

Aucune aide financière, aucun intérêt financier ou ni propriété industrielle n’ont été apportés à cet article.


Tirés à part : L. Kodjikian,

[7] Hôpital de la Croix-Rousse, Département d’ophtalmologie, 103, Grande Rue de la Croix-Rousse, 69004 Lyon, France. kodjikian.laurent@wanadoo.fr

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Biofilms à Staphylococcus epidermidis à la surface des implants intraoculaires : revue de la littérature

L’adhésion des bactéries aux implants intraoculaires (IOLs) a lieu principalement au moment de leur implantation. Elle représente un facteur étiologique important des endophtalmies postopératoires. L’adhésion bactérienne est suivie par la sécrétion d’une matrice extracellulaire (appelée « slime » pour le Staphylococcus epidermidis) et la constitution de multicouches de bactéries, aboutissant au final à la colonisation de la surface du biomatériau. Des photographies personnelles, issues de la microscopie électronique à balayage, illustrent ces diverses étapes. Les différentes adhésines exprimées par S. epidermidis et impliquées dans le processus d’adhésion bactérienne sont décrites. Le biofilm est une barrière contre les défenses de l’organisme et les traitements antibiotiques et représente ainsi un facteur de virulence bactérien. Enfin, quelques notions sur la physiologie du biofilm tentent d’expliquer l’équilibre dynamique de ce système. Nous ne disposons, à l’heure actuelle, d’aucun moyen de lutte efficace contre les biofilms matures. C’est pourquoi, la prévention de leur formation demeure capitale et passe par une parfaite connaissance de toutes les étapes de formation et des facteurs impliqués.

Abstract
Staphylococcus epidermidis biofilms on intraocular lens surface: review of the literature

Bacterial adhesion to intraocular lenses (IOLs) takes place during their implantation. This is a prominent etiological factor of postoperative endophthalmitis. Following adhesion, secretion of an extracellular matrix (called slime for Staphylococcus epidermidis) and formation of multiple layers of microcolonies lead to the colonization of the biomaterial surface. Scanning electron microscopy photographs illustrate the different steps of biofilm formation. The different adhesins expressed by S. epidermidis involved in the adhesion process are described. The biofilm is not only an adhesive medium; it also affects virulence. Last, notions on biofilm physiology are discussed in an attempt to explain the dynamic equilibrium of this system. In 2004, the perfect biomaterial able to prevent postoperative endophthalmitis does not yet exist. Moreover, there is no effective tool, at the present time, to fight against mature biofilms. Therefore, preventing biofilm formation remains capital, which requires perfect knowledge of all stages of formation and the factors involved.


Mots clés : Adhésion et adhérence bactérienne , biofilm , Staphylococcus epidermidis , implants intraoculaires , endophtalmie , slime , glycocalyx , adhésines , colonisation

Keywords: Bacterial adhesion and adherence , biofilm , Staphylococcus epidermidis , intraocular lenses , endophthalmitis , slime , glycocalyx , adhesins , colonization


INTRODUCTION

La chirurgie de la cataracte est simple, indolore et relativement rapide. Elle rencontre un succès anatomique et fonctionnel important. Afin de recouvrer la vue, la lentille naturelle opaque doit être remplacée par une lentille artificielle transparente, appelée lentille intraoculaire ou implant intraoculaire (« IOL » en anglo-saxon pour « IntraOcular Lens »). L’endophtalmie postopératoire, suite à l’implantation d’une IOL, est une des complications les plus redoutables et redoutées de la chirurgie de la cataracte. Elle peut être responsable de la perte fonctionnelle voire anatomique de l’œil [1].

Staphylococcus epidermidis représente le germe le plus fréquemment retrouvé au cours des endophtalmies aiguës (50 % à 60 % des cas) [2], [3]. Il a été montré que les bactéries pénètrent dans la chambre antérieure lors de la chirurgie de la cataracte, par le biais du liquide d’irrigation et/ou par simple dépôt sur l’IOL lors de son implantation [4], [5]. La capacité des organismes à adhérer aux implants est alors associée au risque d’infection du site d’implantation [5], [6], [7]. Cette corrélation entre adhérence bactérienne et endophtalmie a été prouvée en ophtalmologie par 4 études complémentaires [5], [8], [9], [10]. Ces articles ont démontré que d’une part, l’adhérence bactérienne au polypropylène était plus élevée que celle au PMMA et d’autre part, que le risque d’endophtalmie était plus important avec le polypropylène qu’avec le PMMA. Quelle que soit le type de surface, les bactéries adhèrent facilement et rapidement aux biomatériaux. Ainsi, un IOL placé sur la section conjonctivale pendant 5 secondes au cours d’une chirurgie de la cataracte se contamine dans 26 % des cas (principalement par Staphylococcus epidermidis, 87 %), démontrant ainsi la capacité des bactéries à adhérer instantanément aux IOLs [11].

Une fois que les bactéries ont adhéré, des modifications phénotypiques et/ou génotypiques vont avoir lieu pour conduire à la formation de microcolonies puis d’un biofilm bactérien, qui correspond à la colonisation du biomatériau [12], [13], [14]. Mieux connaître ce processus, outre son intérêt éducatif, peut surtout permettre de mieux l’appréhender pour arriver à le contrôler, voire à l’éviter. Cet article a pour objectif de décrire les différentes étapes de la colonisation bactérienne d’un biomatériau et le rôle des différents protagonistes.

QU’EST-CE QU’UN BIOFILM BACTÉRIEN ?

L’idée que les bactéries croissent préférentiellement sur des surfaces a été avancée à intervalles réguliers au cours des 150 dernières années [12]. Parallèlement, certains microbiologistes ont constaté au microscope optique que les bactéries planctoniques poussaient différemment après avoir adhéré à une surface et initié la formation d’un biofilm. Les termes de bactéries sessiles et planctoniques décrivent des micro-organismes respectivement adhérents à une surface et libres dans une suspension. La surface d’adhésion des organismes sessiles peut être abiotique (les matériaux inertes) ou biotique (les tissus ou cellules vivantes) [15]. Pratiquement n’importe quelle surface (animale, minérale, ou végétale) est capable d’être le siège d’une colonisation bactérienne avec formation d’un biofilm, y compris les coques de bateaux, les canalisations d’eau, de pétrole, les rochers dans les rivières, les lentilles de contact, et toutes les variétés d’implants biomédicaux.

Costerton et al. [16] ont défini le biofilm comme une « communauté structurée de cellules bactériennes incluses dans une matrice polymérique auto-produite et adhérentes à une surface inerte ou vivante », tandis que Carpentier et Cerf [17] ont simplifié le concept en tant que « communauté de microbes englobés dans une matrice organique polymérique et adhérents à une surface ». Dans chacune de ces définitions, nous retrouvons les 3 éléments de base nécessaires à la constitution d’un biofilm : les micro-organismes, le glycocalyx, et la surface d’adhésion, sans oublier bien sûr le milieu environnemental. Si un de ces composants manque, le biofilm ne peut pas se développer. Le glycocalyx est la « colle » qui maintient rapidement les bactéries entre elles et le biofilm à la surface colonisée ; c’est un complexe d’exopolysaccharides d’origine bactérienne qui emprisonne les substances exogènes présentes dans l’environnement local, y compris les acides nucléiques, les protéines, les minéraux, les aliments, les constituants de la membrane cellulaire, etc. [18]. Le terme de « slime » a été employé en 1940 [19] pour décrire une couche de biofilm bactérien. Depuis 1982 [20], il est assimilé au glycocalyx, produit par des souches fortement adhérentes de Staphylococcus epidermidis et collectées à partir d’implants biomédicaux infectés.

Pour certains, la différence doit être faite entre l’adhérence, phénomène permettant à une bactérie d’adhérer à un support grâce à des interactions physico-chimiques variées, et l’adhésion, phénomène actif et spécifique impliqué notamment dans la colonisation des tissus par les micro-organismes pathogènes. Celui-ci met en jeu des protéines spécifiques appelées adhésines, reconnaissant principalement des motifs polysaccharidiques à la surface des cellules eucaryotes. Pour d’autres, les phénomènes mis en jeu lors de l’adhésion bactérienne à un support inerte ou à la surface d’une cellule eucaryote sont assez similaires. Cependant, la distinction entre ces deux types d’interaction reste difficile, basée essentiellement sur une notion de densité de liaison et non pas de type de liaison. Ainsi, la similitude (au moins partielle) entre l’adhérence aux supports inertes et l’adhésion aux cellules eucaryotes est soutenue d’une part, par la capacité supérieure d’adhésion et secondairement de formation de biofilms de souches virulentes, y compris sur supports inertes, et d’autre part par une succession de phases relativement comparables.

DE L’ADHÉSION AU BIOFILM

Afin que les bactéries puissent interagir avec une surface, elles doivent pouvoir en « percevoir » la proximité [12]. Les cellules de certaines espèces parcourent la surface avant de s’établir à un endroit et d’initier l’adhérence. Elles peuvent ainsi former des monocouches de cellules sur la surface colonisée. Les cellules d’autres espèces se déplacent très peu sur la surface avant d’initier leur processus d’adhérence, d’autres réagissent à la proximité de la surface en se rassemblant à certains endroits, en se multipliant et en formant des microcolonies (un rassemblement de bactéries est appelé « cluster » en anglo-saxon, par opposition aux bactéries isolées). Les microcolonies représentent l’unité de base structurale et certainement fonctionnelle des biofilms [12]. Les cellules bactériennes planctoniques peuvent ainsi percevoir la proximité d’une surface et élaborer alors des comportements spécifiques à chaque espèce.

À l’interface entre le fluide contaminé et le support, il se forme une couche visqueuse appelée film de conditionnement (fig. 1). Ce revêtement correspond à un dépôt de composés minéraux et de molécules organiques provenant du fluide contaminé. Un échange permanent s’effectue entre les molécules adsorbées et celles du milieu environnant, ce qui permet un constant renouvellement du film de conditionnement. Ce film formé majoritairement de glycoprotéines modifie les propriétés de surface du support (hydrophobicité, charges électriques, énergie libre de surface, etc.) et favorise donc l’adhésion des bactéries. De nombreux nutriments sont immobilisés au niveau de ce film et attirent les bactéries. Cette attraction sera d’autant plus forte que la phase liquide est pauvre en substances nutritives.

La formation des biofilms est un processus en deux étapes qui nécessite l’adhérence des bactéries à une surface, suivie de l’agglomération des cellules bactériennes entre elles, pour aboutir à un biofilm multicouches où les cellules sont engluées dans le « slime », qui progressivement va recouvrir l’ensemble du biomatériau qui sera alors colonisé [21], [22], [23]. L’adhésion initiale, réversible au départ, puis progressivement irréversible, est régie par l’équilibre entre trois forces physico-chimiques fondamentales non spécifiques (van der Waals ou hydrophobes, électrostatiques, et interactions acide/base), par l’expression d’une adhésine polysaccharidique capsulaire (PS/A) et/ou de différentes protéines de surface (protéines de surface staphylococciques, protéines adhérentes au fibrinogène, protéines de la matrice, etc.) [11], [24]. Pendant cette première phase, qui a lieu dès le contact [22], des appendices en forme de « pied de table », produits par Staphylococcus epidermidis, ont été très récemment décrits par l’équipe pour la première fois (fig. 2) [25]. Ces appendices pourraient représenter une projection précoce de la membrane cellulaire des bactéries en direction de la surface de l’IOL, afin de renforcer leur attache initiale. Il pourrait également s’agir d’une sécrétion précoce du « slime ». Le délai d’apparition de ces appendices demeure un facteur important, bien que jusqu’ici partiellement inconnu [25]. Des facteurs spécifiques sont impliqués dans l’attachement primaire de S. epidermidis, dont des protéines bactériennes agencées en structures de type fimbriae [24]. Mc Kenney et al. ont ainsi démontré que la première étape d’adhésion peut induire des modifications génomiques chez S. epidermidis [13]. Les bactéries peuvent ainsi acquérir de nouvelles structures adhésives comme les pili, flagelles latéraux, exopolymères [26], qui pourraient ressembler aux appendices en forme de « pied de table » décrits plus haut. En 1998, Vidal et al. [27] ont établi que la surexpression de curli (un type de pili) par une souche mutante d’Escherichia coli est induite par le simple contact avec une surface et régulée par des signaux du micro environnement. Les souches bactériennes sauvages, dans des écosystèmes naturels, présentent une couche épaisse d’exopolysaccharides entourant chaque cellule, au travers de laquelle de longs fimbriae émergent, restant partie prenante de la surface bactérienne [12]. L’adhérence spécifique de ces souches sauvages aux surfaces tissulaires dépend de leurs fimbriae, alors que leur adhérence non spécifique aux surfaces inertes est assurée par leurs exopolysaccharides. L’adhérence spécifique due aux fimbriae n’est pas forte parce que basée sur l’interaction des structures protéiques, mais elle est néanmoins considérée comme irréversible. La seconde phase du processus d’adhérence de S. epidermidis est plus prolongée et médiée par la production bactérienne d’un glycocalyx polysaccharidique à la surface des IOLs [28], [29] et par l’expression d’un autre antigène appelé l’adhésine polysaccharidique intercellulaire (PIA) [22]. Le slime peut varier en épaisseur de quelques µm à quelques millimètres [17]. Il faut ainsi plusieurs heures pour que le biofilm devienne mature avec une colonisation complète de la surface [22]. Dans une étude personnelle basée sur la microscopie électronique à balayage, on a montré que les bactéries sont englobées dans un matériel adhésif et mucoïde à la surface de l’IOL [25]. La rupture iatrogénique de cette couche mucoïde par l’impact du faisceau d’électrons produits au cours de l’examen de l’IOL met clairement en évidence que ce matériel gélatineux entoure les bactéries et les microcolonies bactériennes en globalité (fig. 3), expliquant ainsi pourquoi les bactéries s’accumulent à la surface de l’IOL sous cette forme (fig. 4). Selon l’espèce impliquée, une microcolonie peut se composer de 10 % à 25 % de cellules bactériennes et de 75 % à 90 % de matrice exopolysaccharidique [12]. Le biofilm est connu pour être composé de multicouches de microcolonies bactériennes englobées dans le slime (fig. 1) [24]. PIA contrôle l’adhérence intercellulaire et est ainsi responsable de l’accumulation des bactéries en microcolonies et de la maturation du biofilm [13], [24]. Lors d’une étude sur 179 souches de S. epidermidis, une corrélation positive significative a été mise en évidence entre la capacité de production de biofilm et l’expression de PIA : 86,8 % des souches de S. epidermidis productrices de biofilm exprimaient PIA [30]. En revanche, dans la même étude, 88,6 % des souches ne produisant pas de biofilm n’exprimaient pas PIA qui semble ainsi essentiel dans la formation du biofilm par S. epidermidis. De plus, PIA a un rôle majeur dans la capacité d’hémagglutination des souches de S. epidermidis [31], et une relation linéaire a été observée entre hémagglutination et production de biofilm [24], [32].

L’expression de ces deux adhésines (PS/A et PIA) est codée par le locus ica (« IntraCellular Adhesin ») qui contient l’opéron ica. Celui-ci est composé du gène ica ACDB et du gène ica R qui joue un rôle dans la régulation du gène ica ACDB, sûrement en tant que répresseur [33]. Cet opéron contrôle l’expression de quatre protéines indispensables à la synthèse des adhésines. Il est très fréquemment isolé du génome de souches multirésistantes de Staphylococcus epidermidis à l’origine d’infections liées à la présence d’implants, mais ne se retrouve que rarement dans celui des souches saprophytes de la peau et des muqueuses [34]. Au cours de l’étude de Galdbart et al., ce gène ica a été retrouvé dans 44 des 54 souches infectieuses de Staphylococcus epidermidis (81,5 %) alors qu’il n’était présent que dans 4 des 23 souches saprophytes de la peau (17,4 %) [35]. Ces auteurs estiment que le gène ica est un meilleur marqueur de la pathogénicité d’une souche que la capacité à se multiplier et à former un biofilm. En effet, celle-ci peut ne pas être détectée en raison de sa variation avec la phase de croissance, les micro-organismes synthétisant plus d’exopolysaccharides durant la phase stationnaire que pendant la phase de croissance exponentielle, et de l’influence des conditions environnementales [36]. Ainsi, la recherche du gène ica par méthode PCR a été proposée comme facteur prédictif de la virulence d’une souche [25]. La présence du locus ica ne semble pas absolument indispensable à la bactérie pour produire un biofilm [36] et Gélosia et al. [37] ont mis en évidence une souche de Staphylococcus epidermidisica-négative capable de former un biofilm. D’autres molécules bactériennes interviennent donc dans ce processus. L’autolysine AtlE codée par le gène atlE, la protéine Bap (« biofilm-associated protein »), la protéine AAP (« accumulation-associated protein »), la protéine SSP1, qui intervient par exemple dans l’adhésion de Staphylococcus epidermidis 354 au polystyrène, sont les molécules les plus fréquemment citées [33], [38], [39], [40].

Pour résumer, après qu’une cellule bactérienne planctonique ait « senti » et « exploré » une surface, la cellule peut s’engager d’elle-même dans le processus actif d’adhérence et de formation du biofilm. Les bactéries attachées doivent synthétiser des exopolysaccharides « pour cimenter » leur adhérence entre elles et à la surface, afin de progresser de l’étape réversible d’attachement à la phase irréversible d’adhérence puis de maturation du biofilm avec multiplication bactérienne, formation de microcolonies et finalement colonisation bactérienne de la surface du biomatériau (fig. 1).

PHYSIOLOGIE DU BIOFILM

Un biofilm est un microcosme dans lequel les bactéries se multiplient et s’organisent en microcolonies (ou « clusters ») ou en unités isolées. Si l’on reprend la métaphore de Watnick et Kolter, l’organisation d’un biofilm bactérien ressemble, à l’échelle microbienne, à celle d’une ville [41]. Les citoyens/bactéries « choisissent » la surface où elles vont adhérer, s’y « établissent » et « bâtissent » leur habitat en produisant notamment le glycocalyx. Elles communiquent alors avec les cellules voisines et avec le milieu environnant, tout en réalisant des échanges. La majeure partie d’entre elles demeurent dans cette « ville/biofilm » jusqu’à leur mort. Certaines cependant « déménagent » en se détachant. Les bactéries détachées peuvent alors coloniser une autre surface pour, à leur tour, créer une nouvelle « cité »/un nouveau biofilm.

Le transfert des nutriments est limité, expliquant qu’à l’intérieur d’un biofilm toutes les bactéries n’aient pas la même activité métabolique. Le métabolisme bactérien est modifié quand les bactéries sont sous forme sessiles par rapport aux mêmes cellules planctoniques [42]. Les bactéries situées dans les couches les plus profondes du biofilm ont une activité métabolique réduite [42]. En outre, la division cellulaire est 5 à 15 fois plus lente à l’intérieur d’un biofilm que dans les conditions planctoniques [14]. Les cellules bactériennes qui s’établissent sur une surface et s’engagent dans l’adhérence et la formation de biofilm adoptent ainsi un phénotype profondément différent. Par conséquent, les bactéries sessiles au sein d’un biofilm diffèrent de manière significative de leurs homologues planctoniques [12].

Les bactéries présentes au sein des biofilms sont actuellement considérées comme pouvant être à l’origine d’infections chroniques. En effet, elles peuvent mieux survivre aux attaques des défenses naturelles (immunité cellulaire et humorale) et/ou des antibiotiques. Ceci est classiquement lié à un accès limité à ces bactéries au sein du biofilm, ainsi qu’à des modifications de leur activité métabolique (fig. 5). Les bactéries d’un biofilm peuvent habituellement survivre à l’utilisation d’antiseptiques et/ou d’antibiotiques à des concentrations 1 000 à 1 500 fois supérieures à celles qui tuent les cellules planctoniques des mêmes espèces bactériennes [12]. Le contact avec la surface des biomatériaux induit des changements phénotypiques au sein des bactéries, avec un grand nombre de gènes mis en action et un nombre comparable inhibés. Plusieurs de ces gènes commandent la synthèse des composants d’enveloppe des bactéries. Ceci signifie qu’une partie des bactéries sessiles sont profondément différentes de leurs homologues planctoniques, n’exprimant pas les mêmes cibles moléculaires que les cellules planctoniques susceptibles à certains antibiotiques. Même si les antigènes bactériens sont également en partie inaccessibles au sein du biofilm, leur présence peut suffire à initier des processus inflammatoires et ainsi, à participer aux lésions des tissus sains de l’hôte [43].

Selon les conditions environnementales, la multiplication bactérienne peut aboutir à la libération de bactéries à partir du biofilm [44]. La division d’une cellule fournit deux cellules génotypiquement identiques mais phénotypiquement différentes : les cellules « mère » et « fille » [14]. Les cellules « filles » libérées sont, pour la plupart, particulièrement sensibles aux antibiotiques comparés aux cellules qui demeurent au sein du biofilm, ce qui peut induire des conséquences pratiques en clinique [45], [46]. Par conséquent, une bactériémie peut être contrôlée avec succès malgré la persistance d’organismes bactériens virulents au sein d’un biofilm, signifiant ainsi que la guérison réelle n’est pas obtenue. C’est probablement le cas dans l’endophtalmie chronique post-cataracte.

Les infections bactériennes liées aux dispositifs médicaux sont provoquées par des bactéries croissant au sein de biofilms [12], [14], [15], [22], [47], ce qui conduit les cliniciens à employer des doses plus élevées d’antibiotiques, à extraire rapidement les dispositifs dès que l’antibiothérapie échoue, et à employer des immunosuppresseurs (corticoïdes) quand les complexes immuns menacent d’endommager les tissus environnants.

CONCLUSION

Nombreuses sont les pathologies liées à la présence de biofilms bactériens. Au cours de la chirurgie de la cataracte, l’adhésion bactérienne aux implants intraoculaires explique nombre des endophtalmies postopératoires. Le biomatériau parfait empêchant l’adhésion et la colonisation bactérienne n’existe pas encore en 2004. Les matériaux hydrophiles et acryliques hydrophobes semblent moins favoriser la formation de biofilms, comparés au silicone ou au PMMA ; mais il reste à prouver en clinique humaine la pertinence de cette affirmation [7], [23], [48], [49]. L’expérience clinique a montré que les défenses de l’organisme ainsi que les traitements antibiotiques sont insuffisants pour éliminer un biofilm mature. Par ailleurs, nous ne disposons actuellement d’aucun moyen de lutte efficace contre les biofilms matures et le plus souvent, seul le retrait du matériel infecté permet de guérir le patient. La prévention de la formation des biofilms est par conséquent essentielle et nécessite une parfaite connaissance de toutes les étapes de formation et du rôle des différents acteurs.

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