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Journal Français d'Ophtalmologie
Volume 33, n° 3
pages 210-221 (mars 2010)
Doi : 10.1016/j.jfo.2010.01.016
Received : 19 July 2009 ;  accepted : 22 December 2009
Implant intraoculaire et adhésion bactérienne : influence des conditions environnementales, des propriétés bactériennes et des caractéristiques du biomatériau
Intraocular lens and bacterial adhesion: Influence of the environmental factors, the characteristics of the bacteria, and the target material surface
 

S. Baillif a, b, D. Hartmann b, J. Freney b, L. Kodjikian b, c,
a Département d’Ophtalmologie, Centre hospitalo-universitaire Saint Roch, Nice, France 
b Laboratoire “Réparation Tissulaire, Interactions Biologiques et Biomatériaux”, UPSP 2007.03.135 RTI2B, Lyon, France 
c Département d’Ophtalmologie, Hôpital de la Croix-Rousse, Hospices Civils de Lyon, Université Claude Bernard Lyon I, Lyon, France 

Auteur correspondant. Service d’ophtalmologie, Centre Hospitalier Universitaire de la Croix-Rousse, 103, grande rue de la Croix-Rousse, Lyon 69004, France.
Résumé

L’endophtalmie bactérienne est la complication postopératoire la plus grave et la plus redoutée en ophtalmologie du fait du mauvais pronostic visuel qui lui est associé. Il est actuellement admis que l’implant intraoculaire constitue un facteur de risque majeur de l’endophtalmie puisqu’il favorise l’adhésion bactérienne et ainsi le transport de micro organismes dans la chambre antérieure au cours de l’intervention. L’adhésion bactérienne sur les implants intraoculaires est classiquement divisée en deux phases. La première étape de l’adhésion est instantanée et réversible tandis que la seconde étape est irréversible et temps-dépendante. Elle est consécutive à l’expression, par la bactérie, d’un certain nombre de gènes conduisant à l’acquisition de nouvelles structures adhésives. L’adhésion bactérienne est un processus complexe influencé par de nombreux facteurs tels que les conditions environnementales, les propriétés bactériennes et les caractéristiques des surfaces à coloniser. Cet article passe en revue ces facteurs intervenant dans l’adhésion bactérienne sur les implants intra oculaires. Une meilleure connaissance du rôle exercé par chacun d’entre eux pourrait permettre de les contrôler afin de limiter l’adhésion bactérienne et ainsi les risques d’évolution vers une endophtalmie.

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Summary

Adhesion of bacteria to intraocular lenses is an important step in the pathogenesis of postoperative endophthalmitis. It can be described as a two-phase process including an initial, instantaneous, and reversible phase followed by a time-dependant and irreversible molecular and cellular phase. The binding of bacteria is affected by many factors including environmental factors such as medium composition, presence of proteins and flow conditions, the bacterial cell surface characteristics, and the material’s surface properties. This article reviews all these factors affecting the adhesion of bacteria to intraocular lenses. A better understanding of these mechanisms would make it possible to reduce the bacterial adhesion process and thus could help decrease the incidence of postoperative endophthalmitis.

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Mots clés : Adhésion bactérienne, Biomatériau, Interaction biomatériau-bactérie, Implant intraoculaire

Keywords : Bacterial adhesion, Biomaterial, Intraocular lens, Biomaterial–bacterium interactions


L’adhésion des microorganismes à des matériaux ou leur floculation sous forme d’agrégats dans les fluides sont des propriétés classiques des bactéries. Leur regroupement et leur accumulation sur une surface conduisent à la formation de dépôts plus ou moins structurés, regroupés sous le terme générique de « biofilm ». Ce comportement des bactéries apparaît comme une réponse adaptative à un environnement souvent hostile et offre de nombreux avantages (gestion des ressources nutritives, résistance vis-à-vis des agressions extérieures) [1, 2, 3].

Au niveau des écosystèmes naturels, les biofilms peuvent être bénéfiques du fait de leur activité de biodégradation ou de détoxification de substances xénobiotiques. In vivo , les flores commensales permettent de limiter l’émergence de microorganismes pathogènes tout en faisant bénéficier l’hôte de certaines de leurs fonctions métaboliques. Cependant, la formation de biofilms peut se traduire par des effets néfastes et redoutés à type de corrosion, d’encrassement ou, in vivo , de développement de processus infectieux. Soixante-cinq pour cent des infections survenant chez l’être humain sont en relation avec la formation d’un biofilm bactérien [3].

En ophtalmologie, l’adhésion bactérienne à la surface des implants intraoculaires posés lors de la chirurgie de la cataracte est à l’origine de la complication postopératoire la plus grave et la plus redoutée : l’endophtalmie. L’adhésion bactérienne sur les implants intraoculaires a généralement lieu lors de leur insertion intraoculaire. Cette étape est primordiale puisqu’elle va aboutir à la constitution d’un biofilm organisé capable de résister aux défenses de l’hôte et aux différents antimicrobiens.

La compréhension de cette étape charnière et des mécanismes qui la régulent est indispensable si nous souhaitons améliorer la prise en charge de l’endophtalmie postopératoire et définir de nouvelles stratégies de prévention.

Cet article constitue une revue générale des données de la littérature concernant les facteurs identifiés intervenant dans l’adhésion bactérienne sur les implants intraoculaires.

Rappel : adhésion bactérienne sur un biomatériau

L’adhésion bactérienne sur un support est la première étape conduisant à la formation d’un biofilm bactérien. Elle met en jeu un certain nombre de mécanismes physicochimiques et biologiques complexes. Elle est généralement divisée en deux phases.

La première phase de l’adhésion bactérienne est dite réversible. La bactérie planctonique est amenée, du fait des conditions hydrodynamiques du milieu dans lequel elle évolue, à proximité de la surface d’un biomatériau. Quand la distance les séparant atteint un seuil critique (généralement inférieur à 1nm), l’adhésion bactérienne est alors fonction des forces attractives et répulsives exercées par la bactérie, la surface du biomatériau et le milieu environnant. Ces forces sont non spécifiques et incluent les interactions dipôle-dipôle, les forces attractives de London-van der Waals, les forces électrostatiques répulsives de Coulomb, les interactions acide-base de Lewis, les interactions stériques et hydrophiles/hydrophobes. Cette adhésion bactérienne est fragile car une simple agitation du milieu, une variation de pH, de force ionique ou de température peut décrocher la bactérie et la libérer à nouveau dans le milieu ambiant. L’adhésion bactérienne réversible est extrêmement rapide et n’impose pas que le microorganisme soit vivant. En effet, une bille de latex de 1μm chargée négativement et soumise aux mêmes forces aurait le même comportement [4].

La seconde phase de l’adhésion bactérienne à un support est dite irréversible. Elle aboutit à un ancrage définitif des bactéries : l’arrachage des microorganismes de la surface nécessitera alors une force capable de les dégager des multiples points d’interaction qu’ils auront créés avec le matériau [5, 6]. L’étape d’adhésion irréversible est une phase charnière temps-dépendante. Les microorganismes doivent être vivants (ce qui n’était pas nécessaire lors de l’adhésion réversible) et capables d’exprimer un certain nombre de gènes conduisant à l’acquisition de nouvelles structures adhésives telles que les fimbriae, les flagelles latéraux ou la synthèse d’exopolymères organiques (ou « slime ») et d’adhésines. Ces éléments se révèlent importants dans la mise en place des interactions entre bactéries ainsi que dans l’étape ultérieure de multiplication bactérienne aboutissant à la formation d’un biofilm.

La Figure 1 illustre cette phase d’adhésion irréversible avec la visualisation de cellules bactériennes de Staphylococcus epidermidis adhérant à des implants intraoculaires par l’intermédiaire d’extensions inférieures. Certains auteurs ont suggéré que ces extensions représentaient une projection précoce de la membrane cellulaire des bactéries en direction de la surface de l’implant intraoculaire afin de renforcer leur attache initiale ou provenaient d’une sécrétion précoce de matrice extracellulaire [7]. Il semble, à la lumière de ces nouvelles images, que ces formations soient en fait constituées d’amas successifs de slime constituant un « tronc » enraciné à la surface du biomatériau et supportant un « feuillage » de cellules bactériennes.



Figure 1


Figure 1. 

(a) et (b) Microscopie électronique à balayage. Adhésion bactérienne et début de formation d’une microcolonie sur un implant en acrylique hydrophobe (a) et un implant en PMMA (b) après 6 heures d’incubation à 34°C dans une solution de Staphylococcus epidermidis 108 UFC/ml.

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Une fois le processus d’adhésion bactérienne irréversible achevé, va débuter la colonisation du biomatériau avec la formation, par divisions cellulaires successives, d’une puis de plusieurs couches de cellules bactériennes (Figure 2).



Figure 2


Figure 2. 

(a) et (b). Microscopie électronique à balayage. Biofilm à Staphylococcus epidermidis sur un implant intraoculaire en acrylique hydrophile (a) et en acrylique hydrophobe (b) après 12 heures d’incubation à 34°C dans une solution de Staphylococcus epidermidis 108UFC/ml.

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L’adhésion bactérienne est un processus complexe influencé par de nombreux facteurs qui peuvent être répartis en trois catégories. En effet, l’adhésion bactérienne dépend des conditions environnementales, des propriétés bactériennes et des caractéristiques des surfaces à coloniser [8, 9].

Influence des conditions environnementales
Facteurs physicochimiques

Les facteurs environnementaux tels que la température, la concentration bactérienne, l’existence de flux, la qualité et la quantité des substances nutritives environnantes affectent l’adhésion bactérienne et la formation d’un éventuel biofilm. En effet, ils ont une forte influence sur l’expression du génome bactérien [10]. Ainsi, certaines souches bactériennes incapables de s’organiser en biofilm in vivo , peuvent présenter cette faculté in vitro dans des conditions expérimentales propices. De même, une souche bactérienne isolée à partir d’un biofilm développé à la surface d’un dispositif biomédical peut, in vitro, perdre cette propriété du fait de conditions expérimentales trop éloignées des conditions physiologiques [11, 12]. Il est donc nécessaire d’identifier et de reproduire ces facteurs environnementaux lorsque l’adhésion bactérienne et la formation de biofilms bactériens sont étudiées [12].

Forces hydrodynamiques

Les forces hydrodynamiques sont considérées comme étant les facteurs environnementaux les plus susceptibles d’affecter l’adhésion bactérienne et le développement du biofilm bactérien.

En effet, la répartition bactérienne sur un support est modelée par l’intensité d’un flux : si celui-ci est laminaire, les bactéries auront tendance à s’organiser en agrégats amorphes, grossièrement hémisphériques ou cylindriques alors qu’en cas d’écoulement turbulent, elles auront plutôt tendance à adopter une disposition en fins serpentins [6, 13] placés dans le sens du courant. Ainsi Stoodley et al. [14] observèrent des souches de Pseudomonas aeruginosa soumises à des courants de force différente : sous un flux laminaire, les microcolonies obtenues acquéraient une forme de monticule et se répartissaient de façon isotropique (dans toutes les directions) à la surface du biomatériau. Entre ces microcolonies, des cellules bactériennes isolées étaient visualisées. Quand l’écoulement devenait turbulent, les bactéries se regroupaient sous forme de bandes parallèles au sens du courant : le sommet de ces bandes était attaché au biomatériau tandis que la « queue » oscillait librement.

Aucune bactérie isolée n’était observée entre les microcolonies.

Les bactéries vont aussi ajuster leurs propriétés mécaniques en réponse au stress hydrodynamique : si elles sont soumises à un haut débit, elles créent entre elles et avec leur support, des points d’ancrage plus résistants, et moins sensibles aux forces de cisaillement, contrairement aux bactéries habituées à un flux laminaire. Celles-ci s’organisent plutôt en amas poreux, hétérogènes peu adhérents qui peuvent se rompre aisément [6, 14, 15, 16].

Les bactéries au sein d’un biofilm sont aussi capables, en réponse aux forces hydrodynamiques environnementales, de modifier leur comportement : taille bactérienne, densité, morphologie, croissance et métabolisme [17, 18]. Les fonctions cataboliques semblent augmenter dans les conditions d’écoulement turbulent alors que l’activité anabolique semble décroître. La production de slime est aussi modulée en fonction du débit : plus les forces d’écoulement sont élevées, plus le slime est abondant, épais et dense permettant une meilleure adhésion des bactéries au support et entre elles, ainsi qu’une meilleure protection mécanique. L’existence d’un courant à la surface d’un biomatériau lors de la phase d’adhésion initiale déterminera donc la robustesse de l’attachement bactérien au support [19].

Dans l’œil, les implants intraoculaires sont aussi soumis à des turbulences au niveau de leurs surfaces. En effet, l’humeur aqueuse est animée de mouvements incessants. Il s’agit d’une part d’un courant passant de la chambre postérieure à la chambre antérieure par l’orifice pupillaire, et d’autre part, d’un mouvement de convection thermique à l’intérieur de la chambre antérieure lié aux différences de température entre la cornée froide (30-34°C) et l’iris fortement vascularisé et hyperthermique (36-37°C) [20, 21, 22]. La vitesse du circuit de convection thermique est variable : elle diminue des surfaces vers le centre de la chambre antérieure. Elle était estimée à 0,5 à 1mm par seconde [20]. Un travail plus récent a estimé avec plus de précision la vélocité du courant de convection thermique ainsi que celle du courant passant de la chambre postérieure à la chambre antérieure [22]. Ces flux sont définis comme étant laminaires car la mesure de leur nombre de Reynolds est proche de 1 [22]. Ainsi, dans l’œil les bactéries adhérées ne sont pas soumises à des flux turbulents mais à des flux laminaires. Ceci explique pourquoi, en microscopie électronique, nous avons pu observer, sur les implants intraoculaires, une disposition des bactéries volontiers isotropique et en amas hétérogènes (Figure 3).



Figure 3


Figure 3. 

Microscopie électronique à balayage. Biofilm à Staphylococcus epidermidis sur un implant intraoculaire en acrylique hydrophobe après 12 heures d’incubation à 34°C dans une solution de Staphylococcus epidermidis 108 UFC/ml.

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Température

L’augmentation de la température favorise la multiplication bactérienne. Elle semble stimuler l’adhésion des micro organismes [23, 24] et modifier la sécrétion de slime [10]. En effet, l’expression phénotypique de certaines souches bactériennes, dont Staphylococcus epidermidis, fluctue avec les variations de température. Généralement quand celleci croît et se rapproche de 35°C, l’expression de certaines adhésines intervenant dans la phase d’adhésion irréversible ainsi que la production de slime augmentent [10].

La température de l’humeur aqueuse en chambre antérieure est de 32-34°C [20, 21, 22]. Cette température est un élément indispensable à considérer et à reproduire en cas d’étude d’adhésion bactérienne sur les implants intraoculaires [12].

Composition du milieu

La composition du milieu nutritif, tant au niveau qualitatif que quantitatif, est capable de moduler l’adhésion bactérienne.

Ainsi la présence de calcium et de magnésium semble faciliter l’adhésion réversible de la bactérie à un support [25]. La synthèse du slime [10, 26, 27] est favorisée par un excès de carbone, une addition de glucose, ou une déplétion en nitrogène, potassium et phosphate.

La concentration en nutriments joue un rôle majeur : un milieu riche en substrats favorise l’adhésion et la croissance bactériennes en stimulant l’anabolisme [28]. En cas d’appauvrissement du milieu environnant les bactéries encore planctoniques auront tendance à être attirées par le biofilm qui représente alors une réserve en substrats.

L’humeur aqueuse est à considérer comme un milieu pauvre qui ne peut pas promouvoir la croissance bactérienne comme le ferait un milieu de culture. En effet, l’humeur aqueuse contient 99,6 % d’eau. Elle ne contient aucun élément figuré et comporte 300 fois moins de protéines par rapport au sang (Tableau 1) [29, 30]. Cependant l’humeur aqueuse est produite de façon constante permettant ainsi un renouvellement régulier des substances nutritives. Son débit est de l’ordre de 2,5 μl/min en période diurne [31, 32], ce qui représente un renouvellement de 1% par minute du volume qu’elle occupe au niveau du segment antérieur. Le renouvellement complet de l’humeur aqueuse se fait donc toutes les deux heures.

Protéines

Quelques minutes après l’insertion d’un implant intra oculaire, une couche de protéines s’adsorbe à sa surface. Cette couche est composée d’albumine, de complément C 3, d’immunoglobuline G, de fibrine, de collagène de type IV, de fibronectine, de laminine et de vitronectine [33, 34, 35, 36].

Ces protéines peuvent favoriser ou non l’adhésion bactérienne car elles modifient les interactions entre la bactérie et son support. En effet, l’adsorption protéique va, en recouvrant le biomatériau, altérer ses propriétés physicochimiques de surface telles que son hydrophilie, sa charge de surface ou sa rugosité [37]. D’autre part, l’adsorption protéique peut favoriser l’adhésion bactérienne du fait d’une affinité particulière entre la protéine et l’espèce bactérienne en présence. En effet, de nombreux microorganismes disposent de récepteurs de surface spécifiques qui leur sont destinés [38]. Les protéines adsorbées se répartissent enfin de façon inégale suivant les implants intraoculaires : chaque protéine a une affinité particulière pour un biomatériau [34, 35]. Ainsi, la fibronectine se lierait de façon privilégiée aux implants intraoculaires acryliques hydrophobes, la vitronectine aux silicones et le collagène de type IV aux acryliques hydrophiles [39]. Il est ainsi nécessaire en cas d’étude de l’adhésion bactérienne sur des biomatériaux de déterminer, si une adsorption protéique a lieu, les protéines adsorbées et le taux de recouvrement du biomatériau par la protéine d’intérêt [39].

Aucune étude en ophtalmologie ne s’est en revanche intéressée à l’adhésion bactérienne sur les différents implants intraoculaires en présence d’albumine, de fibrinogène ou de laminine. Cependant des travaux ont été menés en ce sens dans d’autres disciplines médicales.

Fibronectine

Au niveau oculaire, la fibronectine est produite par les macrophages dans le cadre d’une réaction à corps étranger contre l’implant intraoculaire et par les cellules cristalliniennes en voie de prolifération. La fibronectine est une glycoprotéine d’adhésion. Elle promeut clairement l’adhésion de Staphylococcus aureus . Cette adhésion est irréversible et spécifique car réalisée par l’intermédiaire d’adhésines (FbpA et FbpB) exprimées par la bactérie [40, 41, 42]. L’effet de la fibronectine sur l’adhésion de Staphylococcus epidermidis aux biomatériaux est plus controversé [37, 41, 43]. En effet pour certains auteurs la présence de fibronectine faciliterait son adhésion [41] alors que pour d’autres elle l’inhiberait [37, 44]. L’affinité de Staphylococcus epidermidis pour la fibronectine est en effet faible [42]. Cependant certaines souches, et ce ne sont pas forcément les souches productrices de slime, possèdent les gènes fnb A et fnb B codant pour des adhésines spécifiques à cette protéine [37, 45]. Des études récentes ont montré que la molécule de fibronectine possède deux sites de liaison aux staphylocoques : le premier dans le domaine N-terminal et le second près du domaine C-terminal [45]. Staphylococcus epidermidis aurait une plus grande affinité pour le fragment C-Terminal [42] et ne se lierait qu’à celui-ci [45]. L’influence de la fibronectine sur l’adhésion de Staphylococcus epidermidis sur les implants intraoculaires n’a jusqu’à ce jour fait l’objet que d’une seule étude comparative : l’adhésion bactérienne serait supérieure sur tous les implants (PMMA, Acrylate, Silicone) recouverts par la fibronectine par rapport à ceux non traités [46]. Il n’y aurait pas de différence statistiquement significative relativement à l’adhésion bactérienne entre ces biomatériaux traités par la fibronectine.

Albumine

L’albumine adsorbée aurait un effet inhibiteur de l’adhésion bactérienne sur les polymères, les céramiques et les métaux [47, 48, 49, 50]. L‘adhésion de Staphylococcus epidermidis serait ainsi inhibée à 95% sur une surface en titane recouverte d’albumine humaine sérique [48]. De même des lapins recevant des implants recouverts d’albumine auraient moins d’infections prothétiques (27%) que ceux recevant des implants non recouverts (62%) [51]. Les mécanismes explicitant cet effet inhibiteur de l’albumine restent encore obscurs. Il semblerait que l’albumine puisse augmenter l’hydrophilie du matériau [47] et modifier la surface bactérienne en s’y fixant [52].

Fibrinogène

La plupart des études montrent que le fibrinogène facilite l’adhésion bactérienne, en particulier celle des staphylococci, sur les biomatériaux [50, 53]. Staphylococcus epidermidis dispose d’un récepteur Fbe (de la famille des « fibrinogen binding protein ») dirigé contre la chaîne β du fibrinogène [38].

Laminine

La laminine est un composant majeur des lames basales. Certaines bactéries comme Streptococcus pyogenes ou Staphylococcus aureus ont des récepteurs à la laminine [54, 55]. Elle a été décrite comme promouvant l’adhésion bactérienne de Staphylococcus aureus et des staphylocoques à coagulase négative sur du PMMA [41].

Influence des propriétés bactériennes

Pour une surface donnée, l’adhésion bactérienne sera fonction de l’espèce bactérienne et même de la souche bactérienne utilisée du fait de caractéristiques physicochimiques différentes.

Charge de la surface bactérienne

La plupart des particules acquièrent une charge électrique de surface lorsqu’elles sont plongées en suspension dans un milieu aqueux. Cette charge provient de l’ionisation de leurs groupes de surface. Elle est définie par la mesure du point isoélectrique, du potentiel électrocinétique ou de la mobilité électrophorétique.

Les bactéries en solution aqueuse sont en général presque toujours chargées négativement [9, 56, 57]. Une bactérie dont la charge de surface est élevée est presque toujours hydrophile [58].

Cette charge varie en fonction de l’espèce bactérienne et est influencée par le milieu de culture (pH, force ionique), par l’âge de la bactérie ainsi que la structure de sa surface [59].

La contribution relative de la charge bactérienne par rapport à l’adhésion bactérienne n’est cependant toujours pas clairement comprise [9].

Caractère hydrophile/hydrophobe de la surface bactérienne

L’hydrophobicité d’une bactérie peut être obtenue par diverses méthodes [60]. Elle varie suivant les espèces bactériennes et selon les souches d’une même espèce. Elle est influencée par le milieu environnant, l’âge de la bactérie, ainsi que par sa structure [59, 61].

Habituellement, les bactéries hydrophobes préfèrent des surfaces hydrophobes et les bactéries hydrophiles, les surfaces hydrophiles [62, 63, 64]. Vacheethasanee et al. [64] montrèrent que l’adhésion de souches de Staphylococcus epidermidis à du polyéthylène était plus importante plus les souches étaient hydrophobes. Cette observation fut obtenue après incubation des cellules bactériennes dans un milieu soumis à un courant de faible intensité. La corrélation entre l’hydrophobicité de la surface bactérienne et son adhésion disparaissait en cas d’écoulement turbulent.

Les bactéries hydrophobes paraissent avoir une capacité d‘adhésion supérieure par rapport aux bactéries hydrophiles [65]. Ainsi des études diminuant artificiellement l’hydrophobicité des bactéries par de la pepsine ou par des subcultures répétées aboutirent à une décroissance de leurs propriétés adhésives [62, 63, 66].

Il semble cependant que l’hydrophobicité de la bactérie jouerait quand même un rôle moindre dans l’adhésion par rapport à celui joué par l’hydrophobicité du support [9].

Une seule étude en ophtalmologie a comparé l’adhésion bactérienne sur des implants intraoculaires en fonction du caractère hydrophile/hydrophobe de la surface bactérienne. Schlöricke et al. [67] observèrent que la souche de Staphylococcus epidermidis la plus hydrophobe adhérait de façon supérieure à du PMMA par rapport à la souche la plus hydrophile. Ces différences tendaient cependant à s’amenuiser en cas de polissage de l’implant en PMMA.

Influence des propriétés des biomatériaux

De nombreux facteurs inhérents au biomatériau peuvent promouvoir ou au contraire décourager l’adhésion bactérienne puis la formation d’un biofilm sur leurs surfaces. Certains de ces facteurs peuvent de plus être modifiés par le milieu environnant. L’étude de ces facteurs est indispensable si nous souhaitons prévenir le risque d’endophtalmie postopératoire. En effet, les propriétés des biomatériaux sont les seuls facteurs intervenant dans l’adhésion bactérienne qui sont accessibles à d’éventuelles modifications.

Géométrie du biomatériau

La géométrie de la surface externe du biomatériau, à savoir sa forme tridimensionnelle, sa porosité, ses irrégularités de surface, détermine la localisation de l’adhésion bactérienne. Les bactéries colonisent préférentiellement les matériaux poreux et se regroupent en général au niveau des aspérités, des ruptures de courbure, des coins. L’accumulation des biofilms à la surface des matériaux se réalise de fait dans les zones où la circulation des fluides environnants est freinée par les frottements sur les parois [4].

Les études comparant l’adhésion bactérienne sur les implants intraoculaires ont montré que les bactéries se mettaient préférentiellement dans les régions difficiles d’accès comme les faces internes recourbées des haptiques, les trous de positionnement des optiques, ou les jonctions haptique/optique [68, 69, 70, 71, 72].

La procédure de pliage de l’implant avant son insertion intraoculaire est un moment critique car il peut être responsable de lésions irréversibles du biomatériau constituant autant d’anfractuosités favorables à la nidation bactérienne. Ainsi Mencucci et al. [73] étudièrent l’adhésion bactérienne sur des implants souples acryliques hydrophiles et hydrophobes préalablement pliés. Ils observèrent que l’adhésion d’une souche de Pseudomonas aeruginosa se concentrait sur les zones d’irrégularités et les altérations créées par la procédure de pliage. Cette constatation fut encore plus frappante lorsqu’ils comparèrent l’adhésion bactérienne après un pliage par forceps à un pliage par un injecteur : la colonisation bactérienne fut supérieure sur l’implant qui plié avec les forceps avait été plus endommagé que celui plié par l’injecteur.

Rugosité de la surface du biomatériau

La rugosité d’une surface est un paramètre bidimensionnel. Elle est mesurée par un rugosimètre qui est capable de détecter le motif de granularité d’une surface et d’en étudier les caractéristiques. L’appareil reproduit ainsi le relief de la surface et calcule l’amplitude de ce relief à savoir la différence entre le point le plus haut et le point le plus bas de cette surface.

Les différentes études réalisées sur divers biomatériaux tendent à montrer que plus la surface du biomatériau est rugueuse plus l’adhésion bactérienne est favorisée. Une surface identique plus lisse sera moins propice à la fixation bactérienne [9, 74]. En effet, une surface rugueuse augmente la surface de contact entre le biomatériau et le milieu environnant. De plus, les irrégularités du matériau constituent des sites d’implantation bactérienne plus favorables car moins soumis aux facteurs exogènes tels que les courants de surface [75, 76, 77].

En ophtalmologie, de rares études se sont intéressées à la rugosité des différents implants intraoculaires. Yamakawa et al. [78] testèrent des implants en PMMA et en acrylique dont la surface avait été polie selon un grain différent. Ils observèrent que les cellules inflammatoires (cellules spléniques de rat) adhérèrent plus sur les implants rugueux. Les auteurs n’étudièrent cependant pas l’adhésion bactérienne [78, 79].

Une seule étude est disponible comparant l’adhésion bactérienne sur des implants intraoculaires dont la rugosité a été déterminée [80]. Dans cet article, huit implants intraoculaires tous de biomatériaux différents furent incubés pendant 48 heures à 37°C dans une solution de Pseudomonas aeruginosa. L’adhésion bactérienne fut ensuite estimée par dénombrement bactérien. Pour chaque implant la rugosité (Tableau 2), la mouillabilité et la composition chimique furent déterminés. Selon les auteurs, l’adhésion bactérienne fut favorisée par une rugosité élevée [80]. Cependant, du fait du faible nombre d’implants étudiés, l’analyse statistique fut impossible et ne permit en effet pas de comparer l’adhésion bactérienne selon chaque propriété du biomatériau prise séparément. On peut de plus regretter le fait que les auteurs ne fournirent pas la référence des implants intraoculaires étudiés.

Charge de surface du biomatériau

La plupart des bactéries en milieu aqueux acquièrent une charge négative [9, 56, 57]. L’adhésion bactérienne sur une surface chargée négativement serait donc découragée tandis qu’une surface chargée positivement aurait un effet attractif [57, 81, 82]. En effet entre une surface chargée positivement et une bactérie chargée négativement, les forces électrostatiques répulsives sont inexistantes.

Gottenbos et al. [57] ont observé que la phase d’adhésion bactérienne était facilitée si le biomatériau était chargé positivement (PMMA/TMAEMA-C1 : +12mV). Cependant ils ont aussi constaté que la colonisation bactérienne par des bactéries à Gram négatif (E. coli, P. aeruginosa ) sur ce même support était à l’inverse découragée. Sur les surfaces chargées négativement (PMMA/MAA : −18mV et PMMA : −12mV), l’adhésion bactérienne initiale était plus faible mais la colonisation bactérienne était exponentielle tant pour les bactéries à Gram négatif que pour les bactéries à Gram positif testées (S. epidermidis, S. aureus ). Les auteurs ont évidemment veillé à ce que le caractère hydrophile/hydrophobe de ces matériaux ne varie pas en fonction de la charge de surface appliquée.

Ainsi la charge de surface du matériau intervient dans la première partie de l’adhésion bactérienne à un support. Il semblerait cependant qu’elle ait aussi un rôle, débattu et encore incompris, dans la phase de colonisation du matériau.

Aucune étude déterminant la charge de surface des implants intraoculaires n’a été réalisée.

Caractère hydrophile/hydrophobe du biomatériau

L’hydrophilie/hydrophobie désigne le comportement d’un biomatériau, son affinité ou non vis-à-vis de l’eau. L’eau est formée de deux atomes d’hydrogène et d’un atome d’oxygène. Ce dernier est fortement électronégatif et polarise la molécule d’eau. Cette polarité est à l’origine de liaisons très solides qui unissent les différentes molécules d’eau entre elles par attirance entre les sites positifs et négatifs ainsi déterminés. L’interaction entre l’eau et les divers matériaux en découle. Si un matériau présente des sites fortement polarisés, l’affinité pour l’eau est grande. Si le matériau est peu polarisé, l’affinité est faible, voire même négative : il y a répulsion donc hydrophobie.

La détermination du caractère hydrophile/hydrophobe d’une surface est en général déterminée par la mesure de l’angle de contact entre une goutte de liquide et la surface à l’air libre ou bien entre une bulle d’air et la surface en milieu aqueux. Sont déduites de ces mesures d’angle de contact, l’énergie de surface du biomatériau ainsi que l’énergie d’interface libre entre le polymère et le liquide.

Plus une surface est hydrophobe plus les angles de contact seront élevés, plus son énergie de surface sera faible, plus l’énergie libre d’interface aux polymères sera élevée et la « mouillabilité » de la surface réduite.

L’adhésion bactérienne à une surface dépend des propriétés hydrophiles/hydrophobes de la bactérie et de la surface concernée. Ces interactions hydrophiles/hydrophobes sont considérées comme majeures, étant les plus influentes dans la phase d’adhésion bactérienne initiale [60, 61, 64, 65].

Généralement, les matériaux hydrophiles sont plus résistants à l’adhésion bactérienne que les matériaux hydrophobes [62, 63, 83] : une hydrophobicité intermédiaire faciliterait l’adhésion des microorganismes [84, 85, 86, 87]. D’autre part, recouvrir des biomatériaux par un film hydrophile permettrait de réduire la colonisation bactérienne [88].

En ophtalmologie, quelques auteurs ont cherché à déterminer les angles de contact des différents implants intraoculaires disponibles (Tableau 3, Tableau 4) [89, 90, 91, 92]. Les implants les plus hydrophobes sont ceux réalisés à partir d’acrylique hydrophobe ou de silicone. Les implants les plus hydrophiles sont constitués d’acrylique hydrophile ou de PMMA hépariné. En effet, les implants en PMMA hépariné sont plus hydrophiles que les implants en PMMA non traités. Il semble que les longues chaînes hydrophiles de l’héparine fixées à la surface de la lentille puissent capturer les molécules d’eau voisines, formant ainsi une barrière hydrophile tout autour de l’implant [71, 93, 94].

D’un point de vue expérimental, de nombreuses études ont été conduites en ophtalmologie afin de comparer l’adhésion bactérienne sur des implants intraoculaires selon leur biomatériau. Toutefois, aucune mesure du caractère hydrophile/hydrophobe de ces mêmes biomatériaux n’a été réalisée dans le même temps. Les résultats de ces divers travaux sont parfois contradictoires. Mais ils tendent tout de même à montrer que des biomatériaux tels que le silicone et l’acrylique hydrophobe, matériaux les plus hydrophobes, favoriseraient l’adhésion bactérienne de façon statistiquement significative comparativement à d’autres biomatériaux tels que l’hydrogel ou l’acrylique hydrophile, polymères les plus hydrophiles [71, 93, 94, 95, 96, 97, 98, 99, 100, 101].

D’autres auteurs ont exploré l’adhésion bactérienne sur des implants intraoculaires dont ils avaient modifié le caractère hydrophile ou hydrophobe par adjonction d’un traitement de surface. Les résultats obtenus sont variables suivant l’approche choisie (augmentation ou diminution de l’hydrophobicité).

Kienast et al . [102] recouvrirent divers implants intra oculaires par du Dynasilan (alkyltrialkoxysilane fluoré) augmentant l’hydrophobicité des surfaces traitées. Ils n’observèrent pas de différence statistiquement significative relativement à l’adhésion de Staphylococcus epidermidis sur les implants en PMMA, silicone ou hydrogel traités par du Dynasilan versus ceux non traités.

Huang et al. [103] choisirent de recouvrir des implants en silicone par du 2-méthacryloyloxyéthyl-phosphoryl-choline (MPC) les rendant ainsi plus hydrophiles (angle de contact de 36±2,8) par rapport aux implants non traités (angle de contact de 108±2,2). L’adhésion de Staphylococcus epidermidis fut significativement plus faible sur les implants traités par le MPC.

Plus récemment, Parsons et al. [104] recouvrirent des implants acryliques hydrophiles d’une fine couche de porphyrine cationique. Après 10 minutes d’incubation dans une solution de S epidermidis , certains implants furent soumis à un éclairage d’intensité variable durant 1h et d’autres gardés dans l’obscurité. L’adhésion bactérienne fut comparée aux implants contrôles non traités. L’adhésion bactérienne fut réduite de 99,02% dans le groupe exposé à une lumière intense et de 91,76% dans le groupe gardé dans l’obscurité. La décroissance drastique de l’adhésion bactérienne dans les premiers groupes s’explique en partie par l’effet phototoxique de la porphyrine exposée à un éclairage. Cependant, pour les implants non exposés à la lumière, cette explication ne peut être proposée : l’inhibition de l’adhésion bactérienne serait secondaire à une modification des propriétés de surface de l’implant par la porphyrine avec un accroissement majeur des propriétés hydrophiles (angle de contact proche de 20°).

Conclusion

L’adhésion bactérienne sur les implants intraoculaires est la première étape conduisant à la formation d’un biofilm bactérien. Elle constitue une étape essentielle dans la genèse des endophtalmies. Elle est d’abord réversible puis devient irréversible aboutissant alors à la formation, à la surface du biomatériau implanté, d’une couche de cellules bactériennes fortement adhérentes. L’étape de colonisation du biomatériau peut alors débuter avec la création plus ou moins rapide d’un biofilm résultant de la division cellulaire des bactéries adhérées. Ce biofilm posera alors un double problème : celui d’un réservoir bactérien résistant aux défenses de l’hôte ainsi qu’aux différents agents antimicrobiens et permettant l’extension de l’infection.

La phase d’adhésion bactérienne est donc la phase charnière où doivent se concentrer tous les efforts de compréhension si nous souhaitons établir des stratégies de prévention contre le développement des endophtalmies postopératoires. L’adhésion bactérienne résulte de mécanismes physicochimiques et biologiques complexes soumis à de nombreux facteurs. Les facteurs environnementaux intraoculaires et les caractéristiques bactériennes ne sont malheureusement pas accessibles à d’éventuelles actions. Seules les propriétés physicochimiques des biomatériaux constituant les implants intraoculaires sont possiblement modifiables. La sélection de biomatériaux moins sensibles à la colonisation bactérienne et à la formation d’un biofilm devrait représenter un axe de recherche essentiel.

Conflits d’intérêts

Aucun lien financier, aucun conflit d’intérêt ne sont présents.


 Ce texte n’a pas fait l’objet d’une présentation lors d’un congrès.

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