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An exoskeleton controlled by an epidural wireless brain–machine interface in a tetraplegic patient: a proof-of-concept demonstration - 07/11/19

Doi : 10.1016/S1474-4422(19)30321-7 
Alim Louis Benabid, ProfMD a, b, ⁎ , Thomas Costecalde, PhD a, Andrey Eliseyev, PhD a, Guillaume Charvet a, Alexandre Verney a, c, Serpil Karakas a, Michael Foerster a, Aurélien Lambert a, Boris Morinière a, c, Neil Abroug a, c, Marie-Caroline Schaeffer, PhD a, Alexandre Moly a, Fabien Sauter-Starace, PhD a, David Ratel, PhD a, Cecile Moro, PhD a, Napoleon Torres-Martinez, MD a, Lilia Langar a, b, Manuela Oddoux, MD a, b, Mircea Polosan, MD b, Stephane Pezzani a, b, Vincent Auboiroux, PhD a, Tetiana Aksenova, PhD a, Corinne Mestais a, Stephan Chabardes, ProfMD a, b
a CEA, LETI, Clinatec, University of Grenoble, Grenoble, France 
b CHU Grenoble Alpes, Grenoble, France 
c CEA, LIST, DIASI, SRI, Gif-sur-Yvette, France 

* Correspondence to: Prof Alim Louis Benabid, University of Grenoble Alpes, CEA, LETI, CLINATEC, MINATEC Campus, 38000 Grenoble, France University of Grenoble Alpes CEA LETI CLINATEC MINATEC Campus Grenoble 38000 France

Summary

Background

Approximately 20% of traumatic cervical spinal cord injuries result in tetraplegia. Neuroprosthetics are being developed to manage this condition and thus improve the lives of patients. We aimed to test the feasibility of a semi-invasive technique that uses brain signals to drive an exoskeleton.

Methods

We recruited two participants at Clinatec research centre, associated with Grenoble University Hospital, Grenoble, France, into our ongoing clinical trial. Inclusion criteria were age 18–45 years, stability of neurological deficits, a need for additional mobility expressed by the patient, ambulatory or hospitalised monitoring, registration in the French social security system, and signed informed consent. The exclusion criteria were previous brain surgery, anticoagulant treatments, neuropsychological sequelae, depression, substance dependence or misuse, and contraindications to magnetoencephalography (MEG), EEG, or MRI. One participant was excluded because of a technical problem with the implants. The remaining participant was a 28-year-old man, who had tetraplegia following a C4–C5 spinal cord injury. Two bilateral wireless epidural recorders, each with 64 electrodes, were implanted over the upper limb sensorimotor areas of the brain. Epidural electrocorticographic (ECoG) signals were processed online by an adaptive decoding algorithm to send commands to effectors (virtual avatar or exoskeleton). Throughout the 24 months of the study, the patient did various mental tasks to progressively increase the number of degrees of freedom.

Findings

Between June 12, 2017, and July 21, 2019, the patient cortically controlled a programme that simulated walking and made bimanual, multi-joint, upper-limb movements with eight degrees of freedom during various reach-and-touch tasks and wrist rotations, using a virtual avatar at home (64·0% [SD 5·1] success) or an exoskeleton in the laboratory (70·9% [11·6] success). Compared with microelectrodes, epidural ECoG is semi-invasive and has similar efficiency. The decoding models were reusable for up to approximately 7 weeks without recalibration.

Interpretation

These results showed long-term (24-month) activation of a four-limb neuroprosthetic exoskeleton by a complete brain–machine interface system using continuous, online epidural ECoG to decode brain activity in a tetraplegic patient. Up to eight degrees of freedom could be simultaneously controlled using a unique model, which was reusable without recalibration for up to about 7 weeks.

Funding

French Atomic Energy Commission, French Ministry of Health, Edmond J Safra Philanthropic Foundation, Fondation Motrice, Fondation Nanosciences, Institut Carnot, Fonds de Dotation Clinatec.

Le texte complet de cet article est disponible en PDF.

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Vol 18 - N° 12

P. 1112-1122 - décembre 2019 Retour au numéro
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  • Serum neurofilament light chain in genetic frontotemporal dementia: a longitudinal, multicentre cohort study
  • Emma L van der Ende, Lieke H Meeter, Jackie M Poos, Jessica L Panman, Lize C Jiskoot, Elise G P Dopper, Janne M Papma, Frank Jan de Jong, Inge M W Verberk, Charlotte Teunissen, Dimitris Rizopoulos, Carolin Heller, Rhian S Convery, Katrina M Moore, Martina Bocchetta, Mollie Neason, David M Cash, Barbara Borroni, Daniela Galimberti, Raquel Sanchez-Valle, Robert Laforce, Fermin Moreno, Matthis Synofzik, Caroline Graff, Mario Masellis, Maria Carmela Tartaglia, James B Rowe, Rik Vandenberghe, Elizabeth Finger, Fabrizio Tagliavini, Alexandre de Mendonça, Isabel Santana, Chris Butler, Simon Ducharme, Alex Gerhard, Adrian Danek, Johannes Levin, Markus Otto, Giovanni B Frisoni, Stefano Cappa, Yolande A L Pijnenburg, Jonathan D Rohrer, John C van Swieten, Genetic Frontotemporal dementia Initiative (GENFI), Martin N. Rossor, Jason D. Warren, Nick C. Fox, Ione O.C. Woollacott, Rachelle Shafei, Caroline Greaves, Rita Guerreiro, Jose Bras, David L. Thomas, Jennifer Nicholas, Simon Mead, Rick van Minkelen, Myriam Barandiaran, Begoña Indakoetxea, Alazne Gabilondo, Mikel Tainta, Maria de Arriba, Ana Gorostidi, Miren Zulaica, Jorge Villanua, Zigor Diaz, Sergi Borrego-Ecija, Jaume Olives, Albert Lladó, Mircea Balasa, Anna Antonell, Nuria Bargallo, Enrico Premi, Maura Cosseddu, Stefano Gazzina, Alessandro Padovani, Roberto Gasparotti, Silvana Archetti, Sandra Black, Sara Mitchell, Ekaterina Rogaeva, Morris Freedman, Ron Keren, David Tang-Wai, Linn Öijerstedt, Christin Andersson, Vesna Jelic, Hakan Thonberg, Andrea Arighi, Chiara Fenoglio, Elio Scarpini, Giorgio Fumagalli, Thomas Cope, Carolyn Timberlake, Timothy Rittman, Christen Shoesmith, Robart Bartha, Rosa Rademakers, Carlo Wilke, Hans-Otto Karnath, Benjamin Bender, Rose Bruffaerts, Philip Vandamme, Mathieu Vandenbulcke, Catarina B. Ferreira, Gabriel Miltenberger, Carolina Maruta, Ana Verdelho, Sónia Afonso, Ricardo Taipa, Paola Caroppo, Giuseppe Di Fede, Giorgio Giaccone, Sara Prioni, Veronica Redaelli, Giacomina Rossi, Pietro Tiraboschi, Diana Duro, Maria Rosario Almeida, Miguel Castelo-Branco, Maria João Leitão, Miguel Tabuas-Pereira, Beatriz Santiago, Serge Gauthier, Sonja Schonecker, Elisa Semler, Sarah Anderl-Straub, Luisa Benussi, Giuliano Binetti, Roberta Ghidoni, Michela Pievani, Gemma Lombardi, Benedetta Nacmias, Camilla Ferrari, Valentina Bessi
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